L'Opéra de Chambre de Genève est, à l'origine, issu de la collaboration entre MM. Robert Dunand, chef d'orchestre du Collegium Academicum, Félix Ducommun, contrebassiste et Mme Sarah Ventura. Cette dernière eut pour première tâche en 1966 de mettre en scène "Il Mondo della Luna" de Josef Haydn. Après quelques années et malgré des moyens très limités, le succès était au rendez-vous. Au trio de départ se joint Thierry Vernet, peintre et décorateur et c'est à travers la collaboration des quatre artistes précités que la section lyrique du Collegium Academicum voit le jour au début des années 70.
C'est en 1983, lors du 25e anniversaire du Collegium Academicum (fondé en 1958), que la section lyrique prend le nom d'Opéra de Chambre de Genève. Cette dernière se déclare légalement comme association, elle devient de ce fait indépendante. Le Collegium Academicum restera le partenaire privilégié mais non exclusif.
Au niveau des finances, l'Opéra de Chambre est subventionnée par la Ville de Genève. Elle dispose également des recettes des spectacles et de la vente de ses productions. Elle bénéficie finalement de dons et de legs publics ou privés. L'Orchestre de chambre (nom du Collegium Academicum dès 1991) met, moyennement paiement, ses services comptables et fiduciaires à disposition de l'Opéra.
